曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。
被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚 配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？
冈本信彦 福山润 花泽香菜 中井和哉 游佐浩二 梶裕贵 喜多村英梨 高垣彩阳 佐藤利奈 神谷浩史 浦山迅 小西克幸 谷山纪章 市道真央 山路和弘 平田广明 东山奈央 进藤尚美 田中秀幸 寺杣昌纪 布里德卡特·塞拉·惠美 桑谷夏子 内藤玲 村濑步 西健亮 井上刚 甲斐田裕子 保村真 渡边明乃 藤村步 高木礼子 小岩井小鸟 野濑育二 诹访部顺一
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